Depois de termos falado do papel da Virgem Maria no mistério de Cristo e do Espírito, é conveniente considerarmos agora o seu lugar no mistério da Igreja. «Efectivamente, a Virgem Maria [...] é reconhecida e honrada como verdadeira Mãe de Deus e do Redentor [...]. Ao mesmo tempo, porém, é verdadeiramente "Mãe dos membros (de Cristo) [...], porque cooperou com o seu amor para que na Igreja nascessem os fiéis, membros daquela Cabeça"»525. «Maria, [...] Mãe de Cristo e Mãe da Igreja»526.
O papel de Maria em relação à Igreja é inseparável da sua união com Cristo e decorre dela directamente. «Esta associação de Maria com o Filho na obra da salvação, manifesta-se desde a concepção virginal de Cristo até à sua morte»527. Mas é particularmente manifesta na hora da sua paixão:
«A Bem-aventurada Virgem avançou na peregrinação de fé, e manteve fielmente a sua união como Filho até à Cruz, junto da qual esteve de pé, não sem um desígnio divino; padeceu acerbamente com o seu Filho único e associou-se com coração de mãe ao seu sacrifício, consentindo amorosamente na imolação da vítima que d'Ela nascera; e, por fim, foi dada por mãe ao discípulo pelo próprio Jesus Cristo, agonizante na Cruz, com estas palavras: "Mulher, eis aí o teu filho" (Jo 19, 26-27)»528.
Depois da Ascensão do seu Filho, Maria «assistiu com suas orações aos começos da Igreja»529. E, reunida com os Apóstolos e algumas mulheres, vemos «Maria implorando com as suas orações o dom daquele Espírito, que já na Anunciação a cobrira com a Sua sombra»530.